Attualmente aperto solo in parte, il museo è in fase di allestimento. Ha sede nel quattrocentesco palazzo che fu ambasciata della Repubblica di Venezia dal 1564 al 1797, quando, con il trattato di Campoformio, passò all'Austria (dal 1814), rivestendo la stessa funzione. Nel 1916 fu riacquisito dall'Italia e, durante il periodo fascista, fu il palazzo di rappresentanza del capo del governo. Le sale dell'appartamento Cybo ospitano la pinacoteca, con opere distribuite per scuole pittoriche regionali secondo un ordine cronologico: nelle prime (I-V), sono esposte tavole e tele di scuola veneta, emiliana, laziale-umbro-marchigiana, toscana; nella sala Altoviti si trovano gli affreschi, restaurati nel 2003, un tempo nel palazzo del banchiere fiorentino Bindo Altoviti, con riquadri realizzati da Vasari nel 1553. Contiguo a questo ambiente è il passaggio coperto detto "Passetto dei Cardinali", attraverso il quale si accede alle sale del Palazzetto di Venezia: questi spazi sono dedicati alle raccolte di ceramiche, bronzetti rinascimentali, bozzetti in terracotta e alla collezione di armi Odescalchi, con circa 1.200 pezzi dal IX al XIX secolo.