Sir Francis Bourgeois, che aveva ereditato da un amico i quadri del re di Polonia, nel 1811 li lasciò a sua volta in eredità al Dulwich College, che incaricò John Soane di costruire una degna sede per la ricca collezione di dipinti di maestri fiamminghi, olandesi e inglesi. Nell'edificio progettato da Soane i tetti si trasformano in enormi lucernari per illuminare dall'alto gli interni e le opere d'arte: idea rivoluzionaria, seppure applicata con qualche ingenuità, che avrebbe influenzato moltissime gallerie moderne. L'inaugurazione avvenne nel 1814. I dipinti sono esposti nelle diverse gallerie secondo un criterio di provenienza. Nelle sale dedicate alla pittura fiamminga e olandese spiccano, accanto ai forse più famosi Fanciulla alla finestra di Rembrandt e Venere e Marte di Rubens, il Ritratto di Emanuele Filiberto di Savoia di Van Dyck e il Paesaggio con mulino ad acqua di Hobbema. Celebri, tra le opere Italiane del XVI e XVII secolo, il S. Giovanni Battista nel deserto di Guido Reni e S. Girolamo e Girolamo Petrobelli di Veronese. La sala dedicata alla pittura francese custodisce uno dei capolavori di Poussin, Il trionfo di Davide. La ritrattistica Inglese è molto ben rappresentata, con tele, tra gli altri, di Reynolds e Gainsborough. Canaletto è presente con una veduta del periodo Inglese (Il vecchio ponte di Walton) e una di Venezia (Il ritorno del Bucintoro al molo il giorno dell'Ascensione). In occasione delle celebrazioni del 300° anniversario della galleria (2011) è stata acquisita ed esposta la prima opera contemporanea, nonché prima scultura, della Dulwich Picture Gallery: Walking the Dog di Peter Randall Page.