La galleria venne fondata nel 1869 e raccoglie la collezione del banchiere filantropo William Wilson Corcoran (1798-1888). Occupa l’attuale sede in stile Beaux Arts dal 1897 e una nuova ala aggiunta nel 1928 ha raddoppiato lo spazio fruibile e consentito di esporre la William Clark Collection. La galleria illustra l’arte americana dal periodo coloniale ad aggi. Oltre alle collezioni d’arte americana dei secoli XVIII-XX, sono esposte opere d’arte europea dalle collezioni di Edward e Mary Walker e del senatore William Clark. Ogni anno la Corconan presenta un programma di mostre allestite con materiale proprio e con opere d’arte prese in prestito da importanti istituzioni internazionali.