Comprendente anche l'area del Teatro romano, documenta la storia della città e del territorio circostante.<br>Vi sono esposti preziosi reperti dell'età del Bronzo provenienti da campagne di scavo presso la grotta di Campello e presso la Rocca di Spoleto; la sezione romana (comprendente pezzi dall'età repubblicana all'epoca imperiale) presenta un'interessante serie di ritratti dal I al III secolo.