Si articola su tre piani e al pianterreno ospita la cinquecentesca botte dei Canonici (autentica rarità di storia dell'enologia, con i suoi 193 e più ettolitri di capienza), conserva le raccolte d'arte della Cattedrale. La sezione lapidaria offre testimonianze di epoca romana e medievale: iscrizioni, decorazioni lapidee dell'XI secolo, espressive figure dei santi titolari (XIII secolo). Fra le opere di pittura due-trecentesca, spiccano gli affreschi del Maestro Espressionista di S. Chiara e di Guido di Palmeruccio, e la Madonna in gloria proveniente dalla Pieve di Agnano, firmata «Opus Melli Eugubii» (Mello da Gubbio).<br>Il XV secolo è documentato da opere di Taddeo di Bartolo e Benedetto Nucci; il '500 e il '600, da dipinti del Pomarancio e del Sassoferrato.<br>Tra le opere di maggior valore è anche il magnifico piviale in broccato d'oro attribuito a Giusto di Gand. Nella sala degli affreschi, destinata a mostre temporanee, ciclo di affreschi (Passione di Cristo) di Giacomo di Benedetto Bedi.